Il Museo Civico ha sede nella chiesa di San Francesco di Montefalco e nell'annesso convento. La chiesa, costruita fra il 1335 ed il 1338, conserva alle pareti una serie di affreschi che documentando l'attività pittorica di maestri locali e non, fra il XIV e il XVII secolo.Le cappelle laterali ospitano affreschi di Giovanni di Corraduccio e di altri esponenti della 'scuola umbrà del XV secolo. La controfacciata, sulla destra del portale principale, è decorata da un bell'affresco di Pietro Vannucci, detto il Perugino, che rappresenta una delicata 'Natività' sormontata dall'Annunciazione e dall' 'Eterno' (1503).
Sulla prima campata della navata laterale è la Cappella di San Girolamo affrescata probabilmente da Benozzo Gozzoli nel 1452. L'abside fu interamente affrescata da Benozzo Gozzoli nel 1452.
L'artista, fra i più rinomati pittori del Rinascimento, vi narrò episodi della 'Vita di San Francesco di Assisi', ispirati alla biografia ufficiale del santo (la Legenda Maior di Bonaventura da Bagnoregio).
Il Gozzoli, già nel ciclo di Montefalco, rivela quella cura per il particolare e per il dato ritrattistico che ne fecero il pittore ufficiale della corte fiorentina dei Medici. Pinacoteca: nelle sale della Pinacoteca sono stati raccolti dipinti su tela e su tavola, sculture lignee e tessuti provenienti da alcune chiese del territorio. Tra le opere presenti si ricordano quelle di Francesco Melanzio, pittore montefalchese della seconda metà del XV secolo, quali la 'Madonna del Soccorso' e la 'Madonna il trono e santi' del 1498 ed una tavola di Antoniazzo da Romano rappresentante 'San Vincenzo da Saragozza, santa Illuminata e san Nicola da Tolentino' dell'ultimo quarto del XV secolo.
Nella Cripta è colllocata la sezione archeologica del Museo con sculture, altari funerari e frammenti lapidei di varie epoche. Si segnala una pregevole statua marmorea di Ercole, opera romana databile fra il Isecolo a.C. ed il i secolo d.C. ispirata a modelli greci.

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